Sebagai kelanjutan langsung dari musim pertama, Zero kembali setelah kepergiannya dari akademi. Meskipun lega, Yuuki, yang masa lalunya masih diselimuti misteri, bertanya-tanya apa yang sebenarnya terjadi pada Zero selama perpisahan. Ketika Zero terus memiliki penglihatan aneh yang muncul sejak hari dia meminum darah Kaname, dia mengunjungi Maria Kurenai yang sekarang terbangun dalam upaya untuk menemukan jawaban. Dia hanya memberinya jawaban samar yang menunjukkan siapa musuh sebenarnya.
Sementara itu, vampir dari Dewan Vampir Tertinggi tiba di akademi untuk menghukum Zero dengan kematian karena dosanya membunuh darah murni. Namun, Kaname campur tangan dengan keputusan dewan dengan tidak hanya niat menyelamatkan Zero tetapi dengan tujuan lain tanpa diketahui semua orang di sekitarnya.